Miles Morales ainda é o jovem morador do Brooklyn e eterno amigo da vizinhança nas horas vagas. Até o momento em que recebe a inesperada visita de Gwen Stacy, vinda do Aranhaverso. Uma vez lá, o cabeça de teia encontra outros heróis Aranha. Só que uma nova ameaça balança o equilíbrio e os que estavam acostumados a serem os mocinhos ficam uns contra os outros. É quando Miles descobre que precisará entender o significado de ser um herói para salvar as pessoas que mais ama e superar essa perigosa aventura de outro universo.